REPONSE DU TENDON D’ACHILLE SUITE A UNE CONTRAINTE MECANIQUE CHEZ DES JOUEURS DE FOOTBALL AUSTRALIEN : CARACTERISATION TISSULAIRE PAR ECHOGRAPHIE
Introduction
Les tendinopathies avec douleurs et dysfonctions du tendon sont souvent associées à un mécanisme de surcharge [1-2]. L’étiopathologie des blessures tendineuses reste actuellement encore inconnue malgré différentes théories existantes sur les étiologies primaires [3-5].
Des études transversales et prospectives ont démontré l’intérêt de l’imagerie dans le suivi des symptômes cliniques lors de pathologies tendineuses [6-8]. En dépit de ces observations, la réponse du tendon aux contraintes mécaniques ainsi que les premiers stades des tendinopathies sont mal compris.
Le tendon est du tissu conjonctif mécaniquement sensible, qui réagit aux variations de charge à court terme (24h-48h) et à long terme (12 semaines-années) [9]. Les changements cellulaires, anaboliques et cataboliques, issus de l’expression protéinique, peuvent être présents le lendemain d’une charge mécanique [10]. Ces changements reviennent à des niveaux normaux 4 jours après le travail physique [11], suggérant que ces modifications transitoires se produisent en réponse à la charge imposée au tendon.
Cependant la détection de ces changements par utilisation d’une imagerie conventionnelle est limitée en raison d’un certain nombre de facteurs (résolution spatiale, technique « «utilisateur-dépendante », mesures subjectives). Peu d’études ont signalé des modifications à l’imagerie à court terme suite à une charge imposée. Des études antérieures ont montré des résultats contradictoires lors de l’utilisation de l’imagerie pour la mesure de la surface de section transversale (SST) du tendon. Certaines études n’ont trouvé aucun changement de la surface de section tandis que d’autres ont montré une augmentation à court terme en réponse à l’entraînement [12-14]. Une modification du diamètre à court terme a été détecté pour les tendons d’Achille et patellaire après exercice : une diminution du diamètre a été signalé immédiatement après l’exercice pour revenir à la normal après 24h [15]. Ces changements peuvent être expliqués par une perte d’eau dans le tendon. Toutefois, les changements de la structure intra-tendineuse n’ont pas été investigués.
Récemment, un nouveau type d’échographie a été introduit pour l’étude du tendon d’Achille : ultrasound tissue characterisation (UTC) ou caractérisation tissulaire échographique. Cette technique permet d’obtenir un rendu tridimensionnel du tendon. Van Schie et col. [16] ont rapporté une reproductibilité inter-observateur et une fiabilité élevée.
Cette technique est un outil idéal pour évaluer objectivement les différents impacts de la réhabilitation par surveillance de l’intégrité du tendon. De Vos et col. [17] ont constaté que la portion médiane du tendon d’Achilles chez des patients atteints d’une tendinopathie n’était pas améliorée à l’UTC après un programme excentrique de 24 semaines et des injections en dépit de l’amélioration des signes cliniques et fonctionnels. L’UTC a permis de détecter des modifications structurelles en réponse à la mise en charge du tendon fléchisseur superficiel du doigt chez le cheval, similaire au tendon d’Achille de l’Homme [18]. Cette recherche visait à étudier la présence et l’évolution des changements à court terme de la réponse du tendon d’Achille chez des joueurs élites de football australien lors d’un match.
Le football australien est un sport rapide impliquant des courses répétées à haute intensité (distance totale allant jusqu’à 15km) ainsi que des sauts et des changements de direction. En raison des exigences physiques du sport, l’emmagasinement élastique des tendons des membres inférieurs est élevé.
En se basant sur des études antérieures [18,19], l’hypothèse des auteurs est qu’un exercice maximal changera la structure échographique du tendon par la méthode UTC à J1, J2 pour un retour à la normale à J4.
Méthodes
21 joueurs d’une équipe élite de football australien ont été sélectionnés pour un match en cours de championnat en cours de saison. Les participants ayant des antécédents de tendinopathie d’Achille ont été exclus.
Imagerie par UTC
La structure du tendon d’Achille a été quantifiée à l’aide d’une imagerie UTC. Tous les participants ont effectué une imagerie le jour avant le match (J0) puis à J1, J2 et J4 post match.
La classification échographique de l’imagerie par UTC utilisée dans cette étude, a été validée histologiquement pour des tendons de chevaux [18, 20, 21], tendons ayant une structure et une composition similaires à ceux de l’homme. La correspondance de cette classification à des tendons humains reste cependant inconnue. Cette classification se décompose en 4 stades :
Les tendinopathies avec douleurs et dysfonctions du tendon sont souvent associées à un mécanisme de surcharge [1-2]. L’étiopathologie des blessures tendineuses reste actuellement encore inconnue malgré différentes théories existantes sur les étiologies primaires [3-5].
Des études transversales et prospectives ont démontré l’intérêt de l’imagerie dans le suivi des symptômes cliniques lors de pathologies tendineuses [6-8]. En dépit de ces observations, la réponse du tendon aux contraintes mécaniques ainsi que les premiers stades des tendinopathies sont mal compris.
Le tendon est du tissu conjonctif mécaniquement sensible, qui réagit aux variations de charge à court terme (24h-48h) et à long terme (12 semaines-années) [9]. Les changements cellulaires, anaboliques et cataboliques, issus de l’expression protéinique, peuvent être présents le lendemain d’une charge mécanique [10]. Ces changements reviennent à des niveaux normaux 4 jours après le travail physique [11], suggérant que ces modifications transitoires se produisent en réponse à la charge imposée au tendon.
Cependant la détection de ces changements par utilisation d’une imagerie conventionnelle est limitée en raison d’un certain nombre de facteurs (résolution spatiale, technique « «utilisateur-dépendante », mesures subjectives). Peu d’études ont signalé des modifications à l’imagerie à court terme suite à une charge imposée. Des études antérieures ont montré des résultats contradictoires lors de l’utilisation de l’imagerie pour la mesure de la surface de section transversale (SST) du tendon. Certaines études n’ont trouvé aucun changement de la surface de section tandis que d’autres ont montré une augmentation à court terme en réponse à l’entraînement [12-14]. Une modification du diamètre à court terme a été détecté pour les tendons d’Achille et patellaire après exercice : une diminution du diamètre a été signalé immédiatement après l’exercice pour revenir à la normal après 24h [15]. Ces changements peuvent être expliqués par une perte d’eau dans le tendon. Toutefois, les changements de la structure intra-tendineuse n’ont pas été investigués.
Récemment, un nouveau type d’échographie a été introduit pour l’étude du tendon d’Achille : ultrasound tissue characterisation (UTC) ou caractérisation tissulaire échographique. Cette technique permet d’obtenir un rendu tridimensionnel du tendon. Van Schie et col. [16] ont rapporté une reproductibilité inter-observateur et une fiabilité élevée.
Cette technique est un outil idéal pour évaluer objectivement les différents impacts de la réhabilitation par surveillance de l’intégrité du tendon. De Vos et col. [17] ont constaté que la portion médiane du tendon d’Achilles chez des patients atteints d’une tendinopathie n’était pas améliorée à l’UTC après un programme excentrique de 24 semaines et des injections en dépit de l’amélioration des signes cliniques et fonctionnels. L’UTC a permis de détecter des modifications structurelles en réponse à la mise en charge du tendon fléchisseur superficiel du doigt chez le cheval, similaire au tendon d’Achille de l’Homme [18]. Cette recherche visait à étudier la présence et l’évolution des changements à court terme de la réponse du tendon d’Achille chez des joueurs élites de football australien lors d’un match.
Le football australien est un sport rapide impliquant des courses répétées à haute intensité (distance totale allant jusqu’à 15km) ainsi que des sauts et des changements de direction. En raison des exigences physiques du sport, l’emmagasinement élastique des tendons des membres inférieurs est élevé.
En se basant sur des études antérieures [18,19], l’hypothèse des auteurs est qu’un exercice maximal changera la structure échographique du tendon par la méthode UTC à J1, J2 pour un retour à la normale à J4.
Méthodes
21 joueurs d’une équipe élite de football australien ont été sélectionnés pour un match en cours de championnat en cours de saison. Les participants ayant des antécédents de tendinopathie d’Achille ont été exclus.
Imagerie par UTC
La structure du tendon d’Achille a été quantifiée à l’aide d’une imagerie UTC. Tous les participants ont effectué une imagerie le jour avant le match (J0) puis à J1, J2 et J4 post match.
La classification échographique de l’imagerie par UTC utilisée dans cette étude, a été validée histologiquement pour des tendons de chevaux [18, 20, 21], tendons ayant une structure et une composition similaires à ceux de l’homme. La correspondance de cette classification à des tendons humains reste cependant inconnue. Cette classification se décompose en 4 stades :
- Echo-type I : Structure tendineuse intacte, avec alignement des fibres et des fascicules,
- Echo-type II : Majoration de l’ondulation des fibres et des fascicules,
- Echo-type III : Matrice fibrillaire majoritairement désorganisée,
- Echo-type IV : Désorganisation totale du tendon.
Surveillance de la charge d’entraînement
Tous les joueurs portaient un moniteur GPS pour surveiller les paramètres de jeu dont la distance totale parcourue pour chaque joueur. Les joueurs n’ont participé à aucun autre entraînement durant les 4 jours de l’étude.
Résultats
Trois participants ont été exclus de l’étude en raison d’antécédents de tendinopathie d’Achille.
Sur les 18 participants restants, 6 ont eu des antécédents de tendinopathies des membres inférieurs, autres que sur le tendon d’Achille (tendinopathie patellaire ou des ischio-jambiers) : Groupe TEN.
Les 12 autres participants ne présentaient aucun antécédent de tendinopathie : Groupe NORM. Tous les joueurs étaient asymptomatiques et ne prenaient pas de médicaments.
La structure du tendon a été étudiée dans les deux groupes, des études antérieures suggérant qu’une tendinopathie pouvait altérer la biomécanique des membres inférieurs risquant de surcharger d’autres structures. [19,20].
Des différences significatives de la structure du tendon ont été observées entre les groupes TEN et NORM, observation se basant sur l’échographie UTC. Une augmentation significative de l’écho-type II a été observée dans le groupe TEN sans modification de l’écho-type I, III et IV.
Comme des différences ont été observées entre les groupes, les modifications de la structure échographique ont été analysées dans les deux groupes sur les 4 jours de l’étude.
Le groupe NORM présentait des changements de l’écho-type I et II à J2. Une analyse post-hoc a montré une réduction significative de l’écho-type I à J2 en comparaison à J0, avec un retour à la normale à J4 (Fig. 2).
Tous les joueurs portaient un moniteur GPS pour surveiller les paramètres de jeu dont la distance totale parcourue pour chaque joueur. Les joueurs n’ont participé à aucun autre entraînement durant les 4 jours de l’étude.
Résultats
Trois participants ont été exclus de l’étude en raison d’antécédents de tendinopathie d’Achille.
Sur les 18 participants restants, 6 ont eu des antécédents de tendinopathies des membres inférieurs, autres que sur le tendon d’Achille (tendinopathie patellaire ou des ischio-jambiers) : Groupe TEN.
Les 12 autres participants ne présentaient aucun antécédent de tendinopathie : Groupe NORM. Tous les joueurs étaient asymptomatiques et ne prenaient pas de médicaments.
La structure du tendon a été étudiée dans les deux groupes, des études antérieures suggérant qu’une tendinopathie pouvait altérer la biomécanique des membres inférieurs risquant de surcharger d’autres structures. [19,20].
Des différences significatives de la structure du tendon ont été observées entre les groupes TEN et NORM, observation se basant sur l’échographie UTC. Une augmentation significative de l’écho-type II a été observée dans le groupe TEN sans modification de l’écho-type I, III et IV.
Comme des différences ont été observées entre les groupes, les modifications de la structure échographique ont été analysées dans les deux groupes sur les 4 jours de l’étude.
Le groupe NORM présentait des changements de l’écho-type I et II à J2. Une analyse post-hoc a montré une réduction significative de l’écho-type I à J2 en comparaison à J0, avec un retour à la normale à J4 (Fig. 2).
Cela coïncide avec une augmentation significative de l’écho-type II à J2, retournant à l’état normal à J4. Ces modifications de la structure échographique par la méthode UTC suggèrent que la potion médiane du tendon d’Achille présente une déstructuration du tendon 2 jours après une charge maximale, retournant à l’état initial à J4.
Des modifications de la structure échographique par la méthode UTC ont été observées sur 4 jours dans le groupe TEN, modifications non significatives.
Les deux groupes ont parcouru des distances similaires durant le match. Aucune corrélation n’a été observée entre la distance parcourue durant le match et les modifications de la structure échographique au jour 2 pour le groupe NORM.
Discussion
Cette étude a démontré une perte de la structure normale du tendon avec une imagerie type UTC 2 jours après un exercice maximal chez des joueurs avec tendons normaux, sans antécédent de tendinopathie.
La classification échographique de l’imagerie par UTC a été validée histologiquement pour des tendons de chevaux, tendons ayant une structure et une composition similaires à ceux de l’homme.
Une diminution de l’incidence de l’écho-type I, coïncidant à une augmentation de l’incidence de l’écho-type II, observée au deuxième jour, suggère que l’intégrité du tendon pour le groupe NORM a été affectée.
L’imagerie observée retourne à la normale à J4, ce qui est en faveur d’un phénomène transitoire réversible de courte durée, sans perte de l’intégrité de la matrice collagénique du tendon.
Ainsi, la modification structurelle transitoire du tendon retrouvée par échographie UTC en réponse à une forte charge peut être considérée comme normale.
Les changements observés dans le tendon d’Achille durant les 4 jours pourraient résulter de mécanismes cellulaires [4]. Les ténocytes seraient les principaux responsables du remodelage de la matrice extra-cellulaire du tendon en réponse aux stimuli mécaniques [22].
Sans temps de récupération suffisant, les charges répétées sur le tendon pourraient entraîner un effet cumulatif du cycle adaptation / dégradation de la matrice tendineuse [23].
Le suivi par échographie UTC des tendons sur une plus grande période permettrait de donner des informations sur la variation de la morphologie des tendons durant la saison. Cela permettrait également d’avoir une meilleure compréhension du point de « non retour », moment ou les capacités homéostatiques du tendon sont dépassées. L’identification des changements critiques dans le continuum de la pathologie tendineuse aiderait au diagnostic, à la prévention et aux traitements des tendinopathies.
Conclusion
Cette étude a montré que le tendon d’Achille peut répondre à court terme à des contraintes mécaniques chez des individus sans antécédents de tendinopathies du membre inférieur. Ces conclusions ont été réalisées sur une petite cohorte mais avec des résultats similaires aux études précédemment publiées sur des chevaux de course.
Une réponse aigue et transitoire apparaît comme étant normale après application d’une charge. Cette étude suggère que l’échographie par UTC peut être capable de détecter des changements de la structure du tendon suite à une contrainte mécanique et donc d’avoir un intérêt clinique.
Les études futures devront s’intéresser aux effets à long terme après application de charges répétées.
Traduit par Erwann Le Corre.
Merci au Docteur Laffourcade pour ses précieux conseils techniques.
Article original
Rosengarten SD, Cook JL, Bryant AL, et al. Australian football players’ Achilles tendons respond to game loads within 2 days: an ultrasound tissue characterisation (UTC) study. Br J Sports Med Published Online First: June 26, 2014. doi:10.1136/bjsports-2013- 092713
Bibliographie
1 Archambault JM, Wiley JP, Bray RC. Exercise loading of tendons and the development of overuse injuries. A review of current literature. Sports Med 1995;20:77–89.
2 Scott A, Docking S, Vicenzino B, et al. Sports and exercise-related tendinopathies: a review of selected topical issues by participants of the second International Scientific Tendinopathy Symposium (ISTS) Vancouver 2012. Br J Sports Med 2013;47:536–44.
3 Abate M, Gravare-Silbernagel K, Siljeholm C, et al. Pathogenesis of tendinopathies: inflammation or degeneration? Arthritis Res Ther 2009;11:235.
4 Cook JL, Purdam CR. Is tendon pathology a continuum? A pathology model to explain the clinical presentation of load-induced tendinopathy. Br J Sports Med 2009;43:409–16.
5 Fu S-C, Rolf C, Cheuk Y-C, et al. Deciphering the pathogenesis of tendinopathy: a three-stages process. Sports Med Arthrosc Rehabil Ther Technol 2010;2:30.
6 Cook J, Khan K, Harcourt P, et al. Patellar tendon ultrasonography in asymptomatic active athletes reveals hypoechoic regions: a study of 320 tendons. Victorian Institute of Sport Tendon Study Group. Clin J Sport Med 1998;8:73–7.
7 Malliaras P, Cook J. Patellar tendons with normal imaging and pain: change in imaging and pain status over a volleyball season. Clin J Sport Med 2006;16:388–91.
8 Giombini A, Dragoni S, Di Cesare A, et al. Asymptomatic Achilles, patellar, and quadriceps tendinopathy: a longitudinal clinical and ultrasonographic study in elite fencers. Scand J Med Sci Sports 2013;23:311–16.
9 Miller BF, Olesen JL, Hansen M, et al. Coordinated collagen and muscle protein synthesis in human patella tendon and quadriceps muscle after exercise. J Physiol 2005;567(Pt 3):1021–33.
10 Maeda E, Fleischmann C, Mein CA, et al. Functional analysis of tenocytes gene expression in tendon fascicles subjected to cyclic tensile strain. Connect Tissue Res 2010;51:434–44.
11 Langberg H, Skovgaard D, Asp S, et al. Time pattern of exercise-induced changes in type I collagen turnover after prolonged endurance exercise in humans. Calcif Tissue Int 2000;67:41–4.
12 Freund W, Weber F, Billich C, et al. The foot in multistage ultra-marathon runners: experience in a cohort study of 22 participants of the Trans Europe Footrace Project with mobile MRI. BMJ Open 2012;2:pii: e001118.
13 Arampatzis A, Peper A, Bierbaum S, et al. Plasticity of human Achilles tendon mechanical and morphological properties in response to cyclic strain. J Biomech 2010;43:3073–9.
14 Kubo K, Ikebukuro T, Yata H, et al. Time course of changes in muscle and tendon properties during strength training and detraining. J Strength Cond Res 2010;24:322–31.
15 Grigg NL, Wearing SC, Smeathers JE. Achilles tendinopathy has an aberrant strain response to eccentric exercise. Med Sci Sports Exerc 2012;44:12–17.
16 van Schie HT, de Vos RJ, de Jonge S, et al. Ultrasonographic tissue characterisation of human Achilles tendons: quantification of tendon structure through a novel non-invasive approach. Br J Sports Med 2010;44:1153–9.
17 de Vos RJ, Weir A, van Schie HTM, et al. Platelet-rich plasma injection for chronic Achilles tendinopathy: a randomized controlled trial. JAMA 2010;303:144–9.
18 Docking SI, Daffy J, van Schie HT, et al. Tendon structure changes after maximal exercise in the Thoroughbred horse: use of ultrasound tissue characterisation to detect in vivo tendon response. Vet J 2012;194:338–42.
19 Langberg H, Skovgaard D, Petersen LJ, et al. Type I collagen synthesis and degradation in peritendinous tissue after exercise determined by microdialysis in humans. J Physiol (Lond) 1999;521(Pt 1):299–306.
20 Bosch G, van Weeren PR, Barneveld A, et al. Computerised analysis of standardised ultrasonographic images to monitor the repair of surgically created core lesions in equine superficial digital flexor tendons following treatment with intratendinous platelet rich plasma or placebo. Vet J 2011;187:92–8.
21 van Schie HT, Bakker EM, Cherdchutham W, et al. Monitoring of the repair process of surgically created lesions in equine superficial digital flexor tendons by use of computerized ultrasonography. Am J Vet Res 2009;70:37–48.
22 Banes AJ, Tsuzaki M, Yamamoto J, et al. Mechanoreception at the cellular level: the detection, interpretation, and diversity of responses to mechanical signals. Biochem Cell Biol 1995;73:349–65.
Des modifications de la structure échographique par la méthode UTC ont été observées sur 4 jours dans le groupe TEN, modifications non significatives.
Les deux groupes ont parcouru des distances similaires durant le match. Aucune corrélation n’a été observée entre la distance parcourue durant le match et les modifications de la structure échographique au jour 2 pour le groupe NORM.
Discussion
Cette étude a démontré une perte de la structure normale du tendon avec une imagerie type UTC 2 jours après un exercice maximal chez des joueurs avec tendons normaux, sans antécédent de tendinopathie.
La classification échographique de l’imagerie par UTC a été validée histologiquement pour des tendons de chevaux, tendons ayant une structure et une composition similaires à ceux de l’homme.
Une diminution de l’incidence de l’écho-type I, coïncidant à une augmentation de l’incidence de l’écho-type II, observée au deuxième jour, suggère que l’intégrité du tendon pour le groupe NORM a été affectée.
L’imagerie observée retourne à la normale à J4, ce qui est en faveur d’un phénomène transitoire réversible de courte durée, sans perte de l’intégrité de la matrice collagénique du tendon.
Ainsi, la modification structurelle transitoire du tendon retrouvée par échographie UTC en réponse à une forte charge peut être considérée comme normale.
Les changements observés dans le tendon d’Achille durant les 4 jours pourraient résulter de mécanismes cellulaires [4]. Les ténocytes seraient les principaux responsables du remodelage de la matrice extra-cellulaire du tendon en réponse aux stimuli mécaniques [22].
Sans temps de récupération suffisant, les charges répétées sur le tendon pourraient entraîner un effet cumulatif du cycle adaptation / dégradation de la matrice tendineuse [23].
Le suivi par échographie UTC des tendons sur une plus grande période permettrait de donner des informations sur la variation de la morphologie des tendons durant la saison. Cela permettrait également d’avoir une meilleure compréhension du point de « non retour », moment ou les capacités homéostatiques du tendon sont dépassées. L’identification des changements critiques dans le continuum de la pathologie tendineuse aiderait au diagnostic, à la prévention et aux traitements des tendinopathies.
Conclusion
Cette étude a montré que le tendon d’Achille peut répondre à court terme à des contraintes mécaniques chez des individus sans antécédents de tendinopathies du membre inférieur. Ces conclusions ont été réalisées sur une petite cohorte mais avec des résultats similaires aux études précédemment publiées sur des chevaux de course.
Une réponse aigue et transitoire apparaît comme étant normale après application d’une charge. Cette étude suggère que l’échographie par UTC peut être capable de détecter des changements de la structure du tendon suite à une contrainte mécanique et donc d’avoir un intérêt clinique.
Les études futures devront s’intéresser aux effets à long terme après application de charges répétées.
Traduit par Erwann Le Corre.
Merci au Docteur Laffourcade pour ses précieux conseils techniques.
Article original
Rosengarten SD, Cook JL, Bryant AL, et al. Australian football players’ Achilles tendons respond to game loads within 2 days: an ultrasound tissue characterisation (UTC) study. Br J Sports Med Published Online First: June 26, 2014. doi:10.1136/bjsports-2013- 092713
Bibliographie
1 Archambault JM, Wiley JP, Bray RC. Exercise loading of tendons and the development of overuse injuries. A review of current literature. Sports Med 1995;20:77–89.
2 Scott A, Docking S, Vicenzino B, et al. Sports and exercise-related tendinopathies: a review of selected topical issues by participants of the second International Scientific Tendinopathy Symposium (ISTS) Vancouver 2012. Br J Sports Med 2013;47:536–44.
3 Abate M, Gravare-Silbernagel K, Siljeholm C, et al. Pathogenesis of tendinopathies: inflammation or degeneration? Arthritis Res Ther 2009;11:235.
4 Cook JL, Purdam CR. Is tendon pathology a continuum? A pathology model to explain the clinical presentation of load-induced tendinopathy. Br J Sports Med 2009;43:409–16.
5 Fu S-C, Rolf C, Cheuk Y-C, et al. Deciphering the pathogenesis of tendinopathy: a three-stages process. Sports Med Arthrosc Rehabil Ther Technol 2010;2:30.
6 Cook J, Khan K, Harcourt P, et al. Patellar tendon ultrasonography in asymptomatic active athletes reveals hypoechoic regions: a study of 320 tendons. Victorian Institute of Sport Tendon Study Group. Clin J Sport Med 1998;8:73–7.
7 Malliaras P, Cook J. Patellar tendons with normal imaging and pain: change in imaging and pain status over a volleyball season. Clin J Sport Med 2006;16:388–91.
8 Giombini A, Dragoni S, Di Cesare A, et al. Asymptomatic Achilles, patellar, and quadriceps tendinopathy: a longitudinal clinical and ultrasonographic study in elite fencers. Scand J Med Sci Sports 2013;23:311–16.
9 Miller BF, Olesen JL, Hansen M, et al. Coordinated collagen and muscle protein synthesis in human patella tendon and quadriceps muscle after exercise. J Physiol 2005;567(Pt 3):1021–33.
10 Maeda E, Fleischmann C, Mein CA, et al. Functional analysis of tenocytes gene expression in tendon fascicles subjected to cyclic tensile strain. Connect Tissue Res 2010;51:434–44.
11 Langberg H, Skovgaard D, Asp S, et al. Time pattern of exercise-induced changes in type I collagen turnover after prolonged endurance exercise in humans. Calcif Tissue Int 2000;67:41–4.
12 Freund W, Weber F, Billich C, et al. The foot in multistage ultra-marathon runners: experience in a cohort study of 22 participants of the Trans Europe Footrace Project with mobile MRI. BMJ Open 2012;2:pii: e001118.
13 Arampatzis A, Peper A, Bierbaum S, et al. Plasticity of human Achilles tendon mechanical and morphological properties in response to cyclic strain. J Biomech 2010;43:3073–9.
14 Kubo K, Ikebukuro T, Yata H, et al. Time course of changes in muscle and tendon properties during strength training and detraining. J Strength Cond Res 2010;24:322–31.
15 Grigg NL, Wearing SC, Smeathers JE. Achilles tendinopathy has an aberrant strain response to eccentric exercise. Med Sci Sports Exerc 2012;44:12–17.
16 van Schie HT, de Vos RJ, de Jonge S, et al. Ultrasonographic tissue characterisation of human Achilles tendons: quantification of tendon structure through a novel non-invasive approach. Br J Sports Med 2010;44:1153–9.
17 de Vos RJ, Weir A, van Schie HTM, et al. Platelet-rich plasma injection for chronic Achilles tendinopathy: a randomized controlled trial. JAMA 2010;303:144–9.
18 Docking SI, Daffy J, van Schie HT, et al. Tendon structure changes after maximal exercise in the Thoroughbred horse: use of ultrasound tissue characterisation to detect in vivo tendon response. Vet J 2012;194:338–42.
19 Langberg H, Skovgaard D, Petersen LJ, et al. Type I collagen synthesis and degradation in peritendinous tissue after exercise determined by microdialysis in humans. J Physiol (Lond) 1999;521(Pt 1):299–306.
20 Bosch G, van Weeren PR, Barneveld A, et al. Computerised analysis of standardised ultrasonographic images to monitor the repair of surgically created core lesions in equine superficial digital flexor tendons following treatment with intratendinous platelet rich plasma or placebo. Vet J 2011;187:92–8.
21 van Schie HT, Bakker EM, Cherdchutham W, et al. Monitoring of the repair process of surgically created lesions in equine superficial digital flexor tendons by use of computerized ultrasonography. Am J Vet Res 2009;70:37–48.
22 Banes AJ, Tsuzaki M, Yamamoto J, et al. Mechanoreception at the cellular level: the detection, interpretation, and diversity of responses to mechanical signals. Biochem Cell Biol 1995;73:349–65.