Mise au point sur une utilisation optimale des protéines alimentaires.

Perspectives récentes concernant le rôle des protéines alimentaires dans la promotion de l'hypertrophie musculaire avec des exercices de résistance.

Dans cette revue, les progrès récents dans notre compréhension de la façon dont l'ingestion de protéines affecte la croissance du muscle squelettique à la suite de l'exercice de résistance chez les jeunes adultes pendant l'équilibre énergétique et la restriction énergétique sont examinés. Des recommandations pratiques pour les sportifs qui souhaitent optimiser la réponse hypertrophique du muscle squelettique pendant l'entraînement par résistance sont fournis.


Introduction :
Maintenir la masse musculaire squelettique tout au long de la vie est essentiel pour la préservation de la santé métabolique et la locomotion.
Bien qu'il soit au cœur de la production de la force contractile, le muscle squelettique sert également de site primaire de traitement postprandiale du glucose [1] et constitue le principal contributeur à la dépense énergétique au repos [2].
En plus de l'importance pour la santé, il y a aussi un grand intérêt au sein de la communauté sportive, à améliorer la réponse adaptative du muscle squelettique à l'entraînement physique avec comme objectif de maximiser la performance.
Ainsi, les stratégies visant à augmenter l'hypertrophie et à promouvoir le remodelage optimal et le reconditionnement musculaire après l'entraînement physique constituent un domaine d'investigation scientifique intense avec des ramifications à la fois cliniques et sportives.
Ces études ont montré que la taille du muscle squelettique dépend de la synthèse des protéines musculaires (MPS), de leur dégradation (MPB) et de la différence algébrique (MPS moins MPB) par lequel est dicté l’équilibre protéique net (NPB).
Lorsque les fluctuations diurnes de MPS sont égales à celles du MPB, la masse musculaire est maintenue.
La croissance de la fibre musculaire n'est atteinte que lorsque les taux nets de MPS dépassent le MPB et que le NPB est positif.
Alternativement, le catabolisme musculaire net (atrophie) conduisant à la perte de protéines musculaires se produit lorsque MPB dépasse MPS et que NPB est négatif [3,4].
L’augmentation de la charge musculaire et de l'hyperaminoacidémie suite à l'ingestion de protéines alimentaires influence positive le NPB en modulant l'équilibre relatif entre MPS et MPB [3,4].
En effet, après absorption, un épisode aigu d'exercice de résistance stimule MPS de plus de 100% au-dessus des niveaux de base [5]. Cependant, le NPB reste négative en raison de l'activation concomitante de MPB.
Ce n'est que lorsque la protéine est ingérée après un exercice de résistance qu'il y a un impact synergique sur MPS résultant en un état prolongé de NPB positif [6].
Les épisodes répétitifs d'exercice de résistance en combinaison avec l'apport protéique augmentent la NPB et favorisent l'augmentation des protéines musculaires au fil du temps.
Cette brève revue, se concentre sur la façon dont les protéines alimentaires sont utilisées pour soutenir le remodelage des protéines du muscle squelettique et comment les protéines peuvent faciliter l'augmentation de la MPS post-exercice et finalement affecter l'hypertrophie.
 
Comprendre les limites de la synthèse des protéines musculaires : quelle quantité de protéines peut-on utiliser ?
 
Après ingestion orale, la digestion des protéines est initiée dans l'estomac par la pepsine en présence d'acide chlorhydrique et continue dans le duodénum par la sécrétion des protéases pancréatiques et des protéases entérocytaires.
Les produits finaux comprennent des fragments peptidiques et des acides aminés libres qui sont absorbés presque exclusivement dans l'intestin grêle.
L'intestin est un organe très actif sur le plan métabolique [7,8] et extrait ~ 40% à 50% des acides aminés disponibles principalement à des fins de production d'énergie et de synthèse protéique locale [9].
Le reste (environ 50%) des acides aminés est libéré dans la veine porte hépatique avant d'être absorbé par le foie.
Comme l'intestin, le foie utilise des acides aminés pour le métabolisme local et une proportion significative d'acides aminés est utilisée pour la synthèse des protéines sanguines hépatiques [10].
Les acides aminés qui ont été séquestrés par les tissus splanchniques et le foie ne sont donc pas disponibles pour le métabolisme périphérique.
Il est intéressant de noter que les acides aminés à chaîne ramifiée (BCAAs), impliqués dans l'anabolisme du muscle squelettique [11], sont relativement peu métabolisés par le foie en raison d'une faible teneur en enzyme amino-transférase à chaîne ramifiée au niveau des hépatocytes humains [12,13].
Dans l'ensemble, environ 50% des acides aminés d'un repas contenant des protéines sont extraits par les tissus splanchniques, tandis que les autres sont libérés dans la circulation plasmatique [15].
Bien que le muscle squelettique soit une importante zone de rétention des acides aminés, tous les acides aminés libérés dans le plasma ne sont pas destinés à être incorporés dans le tissu musculaire squelettique.
Dans une étude récente, Groen et coll [15] ont démontré que seulement 2,2 g (11%) des acides aminés fournis dans un bol de 20 g de protéine caséine étaient utilisés pour la synthèse protéique malgré ~ 55% de disponibilité dans la circulation périphérique.


 

Après une hyperaminoacidémie importante, il y a un retard de ~ 30 min dans la stimulation de la MPS avant qu'elle n'atteigne un pic à 2 h [24,25]. Il est important de noter que l'activation de la MPS induite par l'aminoacidémie est transitoire et que le MPS revient aux niveaux de base après ~ 3 h malgré une hyperaminoacidémie continue [25].
Ce phénomène, démontré dans des études utilisant à la fois l'infusion d'acides aminés [26] et l'ingestion de protéines [27], a donné un effet de «muscle plein» et explique pourquoi la consommation de protéines en l'absence d'activité contractile échoue pour induire la rétention de protéines et l'hypertrophie du muscle squelettique.

La présence de plafonds MPS malgré une hyperaminoacidémie prolongée suggère que ce processus est saturable et que les acides aminés au-dessus de certaines quantités ne fournissent aucune stimulation supplémentaire.

• Moore et al. [33] ont montré que 0,24 g / kg de la masse corporelle stimulait au maximum les taux de MPS chez les hommes jeunes, mais ~ 0,40 g / kg de la masse corporelle de protéines est nécessaire chez les adultes plus âgés pour atteindre une stimulation comparable de MPS. Ainsi, des doses par repas seraient recommandées à ~ 68% plus élevées chez les personnes âgées pour atteindre des niveaux similaires de MPS [33].
• Moore [36] et Witard [35] ont tous deux observé que des doses protéiques supérieures à ~ 20 g (équivalant à ~ 0,24 g / kg de masse corporelle par repas) entraînaient une stimulation supplémentaire négligeable de MPS, 40 g engendrait une augmentation statistiquement non significative des taux de MPS.
• Areta et coll. [37] ont démontré que l'ingestion de 20 g de protéine de lactosérum administré toutes les 3 h stimulait plus efficacement le MPS sur une période de 12 h après l'exercice que les doses protéiques plus fréquentes (10 g toutes les 1,5 h), ou des bol plus gros consommés moins fréquemment (40 g toutes les 6 h).

 
L'exercice sensibilise le muscle à l'hyperaminoacidémie [34], ce qui suggère que l'exercice habituel déplacerait la courbe dose-réponse vers la gauche et que des apports plus faibles en protéines seraient suffisants pour stimuler la MPS. Cependant, il se peut que l'exercice augmente également la capacité d'utilisation des acides aminés, de sorte que le gain maximal en MPS peut nécessiter des apports plus élevés en protéines.
 
Ces résultats suggèrent que ~ 20 g de protéines de haute qualité (0,3 g / kg / repas) suffisent pour stimuler au maximum la MPS après un seul repas et une administration répétée toutes les 3 h permettrait d’optimiser la MPS tout au long de la journée.
Il est toutefois important de noter que les apports protéiques journaliers recommandés sont spécifiques à la masse corporelle et les athlètes plus lourds auront besoin de plus de protéines que d'athlètes légers pour satisfaire leurs besoins quotidiens.
Cependant, même un athlète de 100 kg peut satisfaire ses besoins quotidiens en protéines en consommant ~ 30 g de protéines à chaque repas, ce qui correspond aux recommandations par repas de 0,24-0,30 g / kg préconisées par Moore et al. [33].

Figure 2. Augmentation de MPS induite par l'ingestion de protéines de lactosérum chez les jeunes hommes, variation en pourcentage. (A) Au repos, la consommation de 10 g ou 20 g de protéines entraîne une augmentation de 19% et 52% respectivement. La consommation de 40 g de protéines de lactosérum n'entraîne pas une stimulation supérieure de MPS au-delà de la consommation de 20 g. (B) Après exercice de résistance, la consommation de 20 g de protéines augmente MPS presque deux fois plus que la consommation de 10 g, tandis que la consommation de 40 g de protéines de lactosérum entraîne une petite stimulation de MPS en plus de 20 g sont des rendements décroissants en termes de stimulation de MPS au-dessus de 20 g.

Apport protéique et récupération :
Récemment, l'ingestion de protéines avant le sommeil a suscité beaucoup d'intérêt en ce qui a trait à la récupération successive à d'exercice de résistance.
Les adultes dorment en moyenne 7 heures par nuit, ce qui fait de la nuit la plus longue période post-absorptive de la journée si l'on considère que le dernier repas peut être consommé 3 à 4 heures avant le coucher.

• Groen et al. [39] ont démontré que l'administration de 40 g de caséine stimule efficacement le MPS et améliore l'équilibre protéique de l'ensemble du corps sur un sommeil nocturne de 7 h.

Cette constatation est particulièrement pertinente chez les athlètes et les adultes actifs sur le plan récréatif qui peuvent faire de l'exercice le soir et qui consomment donc des suppléments de protéines peu avant leur coucher.
Fait important il a été rapporté qu’une consommation après l'effort a engendrée une stimulation nocturne de la MPS 30% plus élevée que la même dose de protéine sans exercice préalable [42].
Cette découverte suggère que la sensibilisation induite par l'exercice du muscle squelettique à l'apport en acides aminés s'étend à la période de récupération nocturne [42,43].
Cumulativement, ces données [39-44] suggèrent que la protéine de caséine consommée avant le sommeil représente une stratégie efficace pour promouvoir l'anabolisme du muscle squelettique.
Une méta-analyse récente a démontré que la supplémentation en protéines permet d’optimiser les gains induits par l'entraînement [45].

• Morton et al. [45] ont démontré que la supplémentation en protéines pendant l'entraînement en résistance pendant 6 semaines augmentait l'accrétion de masse maigre de 27% (~ 0,3 kg) en moyenne, ce qui est similaire à une méta-analyse précédente (~ 0,7 kg) [46].

Dans une analyse de point de rupture, il a également démontré qu'au-delà d'un apport protéique quotidien de 1,6 g / kg / jour, la supplémentation protéique ne permettait pas d'augmenter l'hypertrophie musculaire induite par l'exercice de résistance [45].
Bien que le timing [37], la dose [33,35,36,38] et la source [20,21] puissent influencer l'efficacité de la supplémentation protéique, ces variables ne se traduisent pas nécessairement par une augmentation de l'accrétion musculaire dans un programme de renforcement [45].
Au contraire, un apport quotidien en protéines d'environ 1,6 g / kg / jour ou de 2,2 g / kg / jour semble être le facteur le plus influent à considérer lorsque le développement de la masse musculaire est le but recherché.
Cet apport protéique journalier pourrait être obtenu en incorporant des sources protéiques de haute qualité à chaque repas tout au long de la journée et, si nécessaire, en complétant le régime avec des suppléments protéiques de haute qualité (lactosérum ou caséine).
 
Inhibition de protéolyse induite par les protéines : une bonne chose pour améliorer l'accrétion des protéines musculaires.
 
L'exercice de résistance entraîne des lésions musculaires squelettiques qui compromettent l'intégrité architecturale de la myofibrille [47]. Les dommages peuvent être induits mécaniquement [47,48], ou peuvent se manifester par une augmentation de la carbonylation des protéines [49], indiquant un stress oxydatif induit par l'exercice.
Il est probable que les dommages musculaires induits par l'exercice stimulent une augmentation de MPB observée après un exercice de résistance [5].
D'un point de vue physiologique, une augmentation aiguë du MPB est nécessaire pour démanteler et réparer les protéines endommagées et pour aider à restaurer la fonction musculaire.
Dans l'état post-absorptif, la protéolyse musculaire entraîne la libération d'acides aminés intramusculaire pour une utilisation ultérieure par la machinerie de synthèse protéique (recyclage intracellulaire), soutenant ainsi le MPS en l'absence d'apport protéique exogène [50].
Théoriquement, cette réaction de remodelage après des périodes successives d'exercices de résistance sert de mécanisme efficace pour réduire les dommages induits par l'exercice.
Damas et coll [48] ont montré qu'une série inhabituelle d'exercices de résistance chez des jeunes hommes avait engendré une forte stimulation de la MPS pour faciliter la réparation et le remodelage des lésions protéiques induites par l'exercice.
De par l’entrainement une transition du tissu musculaire se produit, MPS se réduit et s’oriente plus vers le remodelage myofibrillaire plutôt qu'un remodelage global de toutes les fractions de protéines musculaires.
Par conséquent, l'entraînement atténue la réponse MPS à l'exercice de résistance [51,52].
Les auteurs suggèrent que MPB suit un déclin adaptatif similaire avec un entraînement de résistance.
De manière analogue, la teneur en enzymes antioxydants augmente après l'entraînement en résistance [54], ce qui peut à son tour amortir les dommages oxydatifs induits par l'exercice.

Pris ensemble, un renouvellement accru des protéines semble nécessaire pour faciliter le remodelage des muscles squelettiques et jeter les bases d'une accumulation de protéines musculaires ultérieure avec un entraînement progressif.

Deux interventions nutritionnelles capables de supprimer le MPB, améliorant ainsi l'équilibre protéique net, incluent l'augmentation des concentrations systémiques d'insuline par ingestion de glucides et / ou en apportant des doses plus élevées de protéines (nécessaires pour stimuler au maximum la MPS) [55,56].
Dans les modèles précliniques de rongeurs, l'insuline stimule la MPS [57], mais chez l'homme, les concentrations d'insuline supérieures à ~ 5 UI / mL ne semblent pas avoir d’effet [58].
Dans une méta-analyse récente [59], il a été conclu que l'insuline régule principalement l'anabolisme musculaire à travers son influence inhibitrice sur MPB.
Même des élévations modérées de l'insuline plasmatique réalisables en consommant une boisson protéinée sont suffisantes pour réduire le MPB d'environ 50% [58,60], et identique à des concentrations d'insuline supérieures à ~ 30 mU / L.
Ainsi, la co-ingestion de glucides avec des protéines n'améliore pas l'effet anabolique de la protéine et ne contribue pas à un plus grand potentiel hypertrophique après un exercice de résistance.
Cependant, étant donné que les protéines sont habituellement ingérées en mélange, il est prudent de mentionner que les glucides n'altèrent pas la réponse anabolique aux protéines, malgré la rétention splanchnique accrue des acides aminés et le ralentissement de la circulation systémique [64]. De plus, l'ingestion de glucides rétablit le glycogène musculaire après l’exercice [65,66], et peut donc être important pour la récupération [67].
La consommation d'acides aminés à des niveaux suffisamment élevés (~ 70 g) semble également inhiber la protéolyse [68].
En théorie, en continuant à ingérer des acides aminés au-delà du point où la MPS est stimulée au maximum (20-30 g chez les jeunes adultes en bonne santé), les concentrations en acides aminés intracellulaires augmentent et inhibent le MPB plutôt que de stimuler davantage le MPS et, par extension, favorise une plus grande NPB.
Kim et al. [68] ont récemment comparé la réponse anabolique de 40 g à celle de 70 g de protéines, sous la forme de galettes de bœuf, soit au repos, soit à la suite d'un exercice de résistance intense sur la NPB.
Alors que la synthèse des protéines spécifiques du muscle était augmentée dans les deux groupes, NPB était plus positif dans le groupe 70g en raison d'une plus grande suppression de la dégradation protéique et une augmentation plus faible, quoique significative, de la synthèse protéique.
Étant donné que le muscle squelettique peut constituer ~ 25% de la protéolyse du corps entier [70], il est possible que 70 g de protéine supprime le MPB, cependant, une telle spéculation nécessite des recherches plus approfondies.
Cependant, les données sur les rongeurs fournissent des informations utiles sur les conséquences physiologiques potentielles de l'inhibition de la protéolyse.
Les deux systèmes prédominants responsables de la dégradation spécifique des protéines et des macromolécules sont respectivement les systèmes ubiquitine-protéasomique (UPS) et autophagique-lysosomique.

-L'élimination d'Atg7 (gène critique de l’autophagie) chez les rongeurs entraîne une diminution de 40% de la taille des myofibres par rapport aux portées de type sauvage [72].

  -Les souris Atg7 nuls ont une force musculaire nettement altérée, probablement due au désalignement du disque z agissant en confluence avec une augmentation de la carbonylation des protéines [72].

Enfin, les rongeurs avec Rpt3 (sous-unité essentielle dans le noyau 19S du protéasome 26S), ont présenté une durée de vie réduite ainsi que de plus petit CSA, et une force fortement réduite [74].
Il existe des preuves transversales [75] suggérant que même des différences modérées dans la régulation de la protéolyse sont liées à une mauvaise qualité musculaire et à une fragilité.
Par exemple, une expression plus faible des gènes impliqués dans l'autophagie et l’UPS est associée à une sarcopénie et à une altération de la fonction physique, comme l'indiquent une masse maigre plus faible et une distance de déplacement réduite pendant un test de marche de 6 minutes chez les femmes âgées [75].
Dans le contexte de l'exercice de résistance, le rôle joué par les facteurs protéolytiques n'est pas aussi clair.
Vraisemblablement, l'augmentation de la teneur en protéine atrogin1 constitue l'une des nombreuses adaptations qui modulent la dégradation des protéines du muscle squelettique en présence de protéines contractiles et structurales accrues, plutôt que d'être impliquées dans l'atrophie musculaire proprement dite [76].
Plus de recherches sont maintenant nécessaires pour caractériser l'impact d'une légère suppression de la dégradation des protéines sur les adaptations phénotypiques à l'exercice.
Cependant, les athlètes et les personnes qui pratiquent des activités récréatives devraient se concentrer sur les pratiques visant à maximiser le MPS plutôt que de supprimer le MPB, ce qui semble physiologiquement important pour le remodelage des muscles squelettiques après un exercice dommageable.
 
Apport en protéines lors d’une restriction énergétique
Lorsque l'apport énergétique n'est pas suffisant pour équilibrer la dépense énergétique, il se produit une diminution de la masse corporelle totale. En général, un déficit énergétique peut être atteint soit par une restriction calorique soit par une élévation chronique des niveaux d'activité physique (sans augmentation compensatoire de l'apport énergétique [77]).

Chez les individus en surpoids, la perte de masse corporelle consécutive à un déficit énergétique prolongé confère généralement des bienfaits physiques et métaboliques tels que l'amélioration de la sensibilité hépatique et du muscle squelettique, ainsi qu'une amélioration de la fonction cellulaire [78].
Cependant, une conséquence inquiétante de la restriction d'énergie est que la perte de poids est en général associée à une perte de 25% de masse corporelle maigre (LBM) [79], dont une proportion significative est le muscle squelettique.
Cette perte de masse musculaire pourrait par la suite entraîner une réduction des performances et une augmentation de la susceptibilité aux blessures. Ainsi, il peut être important pour les athlètes que des efforts soient faits pour assurer le maintien de la LBM.
Les preuves s'accumulent pour suggérer qu'une réduction de la MPS postprandiale y contribue et pourrait être le principal mécanisme adaptatif entraînant la perte de LBM pendant la restriction d'énergie.
Après un déficit énergétique d'environ 20%, les taux post-absorbants de MPS se sont avérés réduits d'environ 19% [80].
Étant donné que le MPS est un processus exigeant en énergie, les déclins observés pendant la restriction calorique représentent probablement un mécanisme axé sur la conservation pour éviter l'utilisation inefficace de l'ATP.
Les réductions de MPS se produisent rapidement après le début de la privation nutritionnelle.

• Areta et al. [81] ont observé une réduction de ~ 27% de la synthèse des protéines myofibrillaires après seulement 5 jours de restriction énergétique. 
• Carbone et coll [83] ont étudié les changements dans les marqueurs moléculaires du MPB pour déduire la dynamique de la protéolyse musculaire en réponse à un régime alimentaire restreint d'environ 40%. Ils ont observé une augmentation de 1,2 et 1,3 fois dans UPS et atrogin1 ARNm, respectivement. 

Ces observations ont conduit les auteurs à supposer que le MPB est élevé en réponse à la restriction énergétique [83]. Plus tard, le même groupe a montré que le taux de dégradation fractionnaire était supérieur d'environ 60% au niveau basal après 10 jours de déficit énergétique [84].
Inversement, Hector et al. [85] ont exposé 24 sujets en surpoids à une période de restriction calorique de 40% pendant 10 jours (par rapport aux besoins énergétiques) et n'ont trouvé aucun changement significatif dans le MPB ou tout marqueur statique de la protéolyse musculaire.
Les observations disparates de Carbone et al. [84] et Hector et al. [85] montrant un taux élevé et inchangé de MPB sont difficiles à concilier. Cependant, ils peuvent être attribuables aux différentes populations étudiées (adultes actifs chez Carbone et al., adultes en surpoids chez Hector et al.).
Les efforts visant à lutter contre la perte de LBM pendant les périodes de restriction énergétique seraient plus fructueux en employant des stratégies qui minimisent les diminutions de MPS.
Les stratégies qui se sont révélées efficaces pour maintenir ou même augmenter le LBM pendant les périodes de restriction énergétique comprennent la pratique d'exercices de résistance et l’augmentation de l'apport quotidien en protéines.

Comme nous l'avons vu plus haut, les apports protéiques quotidiens de 1,6 g / kg / jour maximisent le potentiel hypertrophique du muscle squelettique après une intervention d'entraînement en résistance [45].
Dans des conditions de restriction d’énergie, une plus grande proportion relative d'acides aminés est catabolisée pour la production d'énergie, ce qui réduit le nombre d'acides aminés disponibles pour l'anabolisme musculaire.
On pourrait soutenir qu'en augmentant l'apport en protéines pendant les périodes de restriction calorique, la production d'énergie peut être maintenue tout en préservant le MPS.
En effet, Pasiakos et al. [87] ont mesuré le MPS en réponse à un repas riche en protéines avant et après 21 jours d'un déficit énergétique de 40%, réalisé par une restriction calorique de 30% en combinaison avec une augmentation de 10% de l'exercice aérobique.
Les auteurs ont démontré que seuls les participants consommant 1,6 g / kg / jour (deux fois l'apport nutritionnel recommandé - RDA) et 2,4 g / kg / jour (3 x RDA) conservaient leur sensibilité anabolique aux protéines.
En revanche, le groupe consommant le RDA (0,8 g / kg / jour) avait une MPS supprimée à l'ingestion de protéines après avoir été dans un déficit énergétique. Le groupe consommant des RDA a également perdu beaucoup plus de masse totale que ceux qui consomment 2 à 3 fois plus du RDA que les protéines [87].
Malgré le maintien de la sensibilité anabolique à un repas contenant des protéines, même les participants consommant des protéines à des niveaux supérieurs à la RDA ont subi des pertes significatives de LBM [87]. Ces données suggèrent que l'apport protéique seul est insuffisant pour maintenir le LBM pendant la restriction énergétique.
S'engager dans un exercice de résistance pendant un déficit énergétique a un effet d'épargne sur LBM [81,85,88].
En effet, la LBM a été conservée après un régime alimentaire restreint de 4 semaines chez des individus s'entraînant 6 jours / semaine et consommant 1,2 g / kg / jour de protéines [88], un apport protéique quotidien présumé insuffisant pour prévenir les réductions en LBM en l'absence d'exercice [87].
De plus, les participants qui ont consommé 2,4 g / kg / jour de protéines (3 x RDA) en conjonction avec le même régime d'exercice de 6 jours / semaine ont augmenté leur LBM au cours de la période de 4 semaines [88].
Il est important de noter que l’étude ciblait une population en surpoids et par conséquent ces résultats peuvent ne pas être applicables aux sujets plus minces subissant des périodes de restriction énergétique qui, malgré des apports élevés en protéines, peuvent être incapables de conserver la LBM.

Une méta-analyse [89] a démontré que les sujets plus maigres ayant une expérience d'entraînement en résistance étaient plus vulnérables aux pertes de LBM que les individus débutants avec un pourcentage de graisse corporelle plus élevé. Ainsi, les athlètes qui ont tendance à être plus maigres que la population générale, et qui ont plus d'expérience, ont été invités à consommer des apports protéiques supérieurs à ~ 3 g / kg / jour pour prévenir les pertes de LBM lors de la restriction énergétique [89].
Il est important de noter, cependant, que l'apport protéique nécessaire pour compenser les réductions de la LBM est probablement plus tributaire de la sévérité de la restriction énergétique et de la quantité d'exercice de résistance habituellement effectuée [90]. Néanmoins, l'exercice de résistance lorsqu'il est effectué conjointement avec la consommation d'un apport protéique plus élevé est efficace pour atténuer les pertes et conduire à la maintenance ou une augmentation de LBM, pendant la restriction d'énergie.

En plus des besoins en protéines, il est également important de considérer l'effet rassasiant des protéines.
Un petit-déjeuner composé principalement de protéines de lactosérum a été comparé à la caséine, la faim a été supprimée dans une plus grande mesure chez les participants consommant des protéines de lactosérum [94].
Cet effet peut être en partie dû à l'efficacité de la protéine de lactosérum pour stimuler une sécrétion plus prononcée de l'hormone induisant la satiété, le peptide 1 de type glucagon (GLP-1) par rapport à la caséine [94].

Fait intéressant, cet effet peut être influencé par le rôle inhibiteur de la protéine de lactosérum sur la dipeptidyl peptidase IV, l'enzyme responsable de la dégradation du GLP-1 actif [95].
  -Hall et al. [96] ont également montré une élévation plasmatique plus importante de la cholécystokinine (CCK), une hormone sécrétée par l'intestin induisant la satiété, après consommation de protéines de lactosérum.
Une CCK circulante élevée avec consommation de protéine de lactosérum [96] peut être due à la présence de glycomacropeptide (GMP) favorisant la sécrétion de CCK [97].
  -Veldhorst et ses collègues [98] ont démontré une augmentation de l'apport énergétique au déjeuner après la consommation d'un repas contenant des protéines de lactosérum appauvri en GMP.
  -Veldhorst et al. [94] ont découvert qu'un petit déjeuner contenant des protéines de lactosérum délivrant 10% de protéines, 55% de glucides et 30% de matières grasses supprimait plus efficacement l'apport énergétique à midi que le petit-déjeuner contenant des protéines de caséine avec le même profil de macronutriments. Lorsque le pourcentage de protéines dérivées des repas a été augmenté à 25% (avec une réduction correspondante des graisses), il n'y avait pas de différences observables dans l'apport énergétique des repas de midi entre la caséine et les groupes de protéines de lactosérum [94].

Par conséquent, comme les athlètes en équilibre énergétique, les athlètes soumis à des régimes hypocaloriques devraient se concentrer principalement sur les besoins quotidiens en protéines (1,6-2,4 g / kg / jour) et se concentrer ensuite sur d'autres variables pertinentes de la supplémentation protéique (source de protéines et timing).
 
Recommandations pratiques
 
Les individus en équilibre énergétique

• Consommez ~ 0,4 g / kg de masse corporelle pour stimuler le MPS au maximum après une période de repos ou de résistance.
• L'espacement des repas contenant des protéines (~ 3-5 heures pendant la journée) maximise les taux de MPS au cours d'une période de 12 heures.
• Pratiquer l'ingestion de protéines 1 à 3h avant le sommeil pour compenser les baisses de MPS qui se produiraient pendant la période de jeûne nocturne.
•  Afin de maximiser l'accumulation de protéines musculaires avec l'exercice de résistance, les apports journaliers en protéines devraient être d'environ 1,6 g / kg / jour et jusqu'à 2,2 g / kg / jour.
• Cet apport peut être obtenu en ingérant 3 repas, contenant chacun ~ 0,53 g / kg de protéines, ou 4 repas contenant ~ 0,4g / kg de protéines.

Les individus en restriction d'énergie

• Les besoins quotidiens en protéines sont plus importants qu'ils ne le sont pendant la période d'équilibre énergétique pour favoriser le maintien ou l'augmentation de la masse corporelle maigre.
• L'exercice de résistance devrait être effectué pendant la restriction d'énergie pour favoriser la rétention de la masse maigre si désiré.
• Pour les restriction sur une période prolongée, les sources de protéines de haute qualité telles que le lactosérum et la caséine, ou un mélange de chaque, devraient être choisis pour optimiser le contrôle de l'appétit et assurer la conformité alimentaire.
• Pour favoriser la rétention de la masse corporelle maigre pendant la perte de poids, des apports en protéines de ~ 2,3-3,1 g / kg / jour ont été préconisés. Les adultes débutants qui ont un pourcentage de graisse corporelle supérieur devraient viser à atteindre l'extrémité inférieure de cette fourchette, alors que les personnes plus maigres ayant une expérience de l'entraînement en résistance et qui sont plus vulnérables à la perte de masse corporelle maigre pourraient viser l'extrémité supérieure.

 
 
Article de référence :
Stokes, T., Hector, A. J., Morton, R. W., McGlory, C., & Phillips, S. M. (2018). Recent Perspectives Regarding the Role of Dietary Protein for the Promotion of Muscle Hypertrophy with Resistance Exercise Training. Nutrients, 10(2), 180.
 
Référence :
1. Thiebaud, D.; Jacot, E.; DeFronzo, R.A.; Maeder, E.; Jequier, E.; Felber, J.P. The effect of graded doses of
insulin on total glucose uptake, glucose oxidation, and glucose storage in man. Diabetes 1982, 31, 957–963.
[CrossRef] [PubMed]
2. Wang, Z.; Ying, Z.; Bosy-Westphal, A.; Zhang, J.; Schautz, B.; Later,W.; Heymsfield, S.B.; Muller, M.J. Specific
metabolic rates of major organs and tissues across adulthood: Evaluation by mechanistic model of resting
energy expenditure. Am. J. Clin. Nutr. 2010, 92, 1369–1377. [CrossRef] [PubMed]
3. Morton, R.W.; McGlory, C.; Phillips, S.M. Nutritional interventions to augment resistance training-induced
skeletal muscle hypertrophy. Front. Physiol. 2015, 6, 245. [CrossRef] [PubMed]
4. Phillips, S.M. A brief review of critical processes in exercise-induced muscular hypertrophy. Sports Med.
2014, 44, S71–S77. [CrossRef] [PubMed]
5. Phillips, S.M.; Tipton, K.D.; Aarsland, A.; Wolf, S.E.; Wolfe, R.R. Mixed muscle protein synthesis and
breakdown after resistance exercise in humans. Am. J. Physiol. 1997, 273, E99–E107. [CrossRef] [PubMed]
6. Biolo, G.; Tipton, K.D.; Klein, S.; Wolfe, R.R. An abundant supply of amino acids enhances the metabolic
effect of exercise on muscle protein. Am. J. Physiol. 1997, 273, E122–E129. [CrossRef] [PubMed]
7. McNurlan, M.A.; Garlick, P.J. Contribution of rat liver and gastrointestinal tract to whole-body protein
synthesis in the rat. Biochem. J. 1980, 186, 381–383. [CrossRef] [PubMed]
8. Nakshabendi, I.M.; McKee, R.; Downie, S.; Russell, R.I.; Rennie, M.J. Rates of small intestinal mucosal protein
synthesis in human jejunum and ileum. Am. J. Physiol. 1999, 277, E1028–E1031. [CrossRef] [PubMed]
9. Stoll, B.; Henry, J.; Reeds, P.J.; Yu, H.; Jahoor, F.; Burrin, D.G. Catabolism dominates the first-pass intestinal
metabolism of dietary essential amino acids in milk protein-fed piglets. J. Nutr. 1998, 128, 606–614. [PubMed]
10. Stoll, B.; Burrin, D.G.; Henry, J.; Yu, H.; Jahoor, F.; Reeds, P.J. Dietary amino acids are the preferential source
of hepatic protein synthesis in piglets. J. Nutr. 1998, 128, 1517–1524. [PubMed]
11. Jackman, S.R.; Witard, O.C.; Philp, A.; Wallis, G.A.; Baar, K.; Tipton, K.D. Branched-chain amino
acid ingestion stimulates muscle myofibrillar protein synthesis following resistance exercise in humans.
Front. Physiol. 2017, 8, 390. [CrossRef] [PubMed]
12. Hutson, S.M. Subcellular distribution of branched-chain aminotransferase activity in rat tissues. J. Nutr.
1988, 118, 1475–1481. [CrossRef] [PubMed]
13. Suryawan, A.; Hawes, J.W.; Harris, R.A.; Shimomura, Y.; Jenkins, A.E.; Hutson, S.M. A molecular model of human branched-chain amino acid metabolism. Am. J. Clin. Nutr. 1998, 68, 72–81. [CrossRef] [PubMed]
14. Wahren, J.; Felig, P.; Hagenfeldt, L. Effect of protein ingestion on splanchnic and leg metabolism in normal
man and in patients with diabetes mellitus. J. Clin. Investig. 1976, 57, 987–999. [CrossRef] [PubMed]
15. Groen, B.B.; Horstman, A.M.; Hamer, H.M.; de Haan, M.; van Kranenburg, J.; Bierau, J.; Poeze, M.;
Wodzig, W.K.; Rasmussen, B.B.; van Loon, L.J. Post-prandial protein handling: You are what you just
ate. PLoS ONE 2015, 10, e0141582. [CrossRef] [PubMed]
16. Dangin, M.; Guillet, C.; Garcia-Rodenas, C.; Gachon, P.; Bouteloup-Demange, C.; Reiffers-Magnani, K.;
Fauquant, J.; Ballevre, O.; Beaufrere, B. The rate of protein digestion affects protein gain differently during
aging in humans. J. Physiol. 2003, 549, 635–644. [CrossRef] [PubMed]
17. Schadewaldt, P.; Wendel, U. Metabolism of branched-chain amino acids in maple syrup urine disease.
Eur. J. Pediatr. 1997, 156, S62–S66. [CrossRef] [PubMed]
18. Fouillet, H.; Mariotti, F.; Gaudichon, C.; Bos, C.; Tome, D. Peripheral and splanchnic metabolism of dietary
nitrogen are differently affected by the protein source in humans as assessed by compartmental modeling.
J. Nutr. 2002, 132, 125–133. [CrossRef] [PubMed]
19. Devaraj, S.; Hemarajata, P.; Versalovic, J. The human gut microbiome and body metabolism: Implications for obesity and diabetes. Clin. Chem. 2013, 59, 617–628. [CrossRef] [PubMed]
20. Tang, J.E.; Moore, D.R.; Kujbida, G.W.; Tarnopolsky, M.A.; Phillips, S.M. Ingestion of whey hydrolysate,
casein, or soy protein isolate: Effects on mixed muscle protein synthesis at rest and following resistance
exercise in young men. J. Appl. Physiol. 2009, 107, 987–992. [CrossRef] [PubMed]
21. Gorissen, S.H.; Horstman, A.M.; Franssen, R.; Crombag, J.J.; Langer, H.; Bierau, J.; Respondek, F.;
van Loon, L.J. Ingestion of wheat protein increases in vivo muscle protein synthesis rates in healthy older
men in a randomized trial. J. Nutr. 2016, 146, 1651–1659. [CrossRef] [PubMed]
22. Reidy, P.T.; Walker, D.K.; Dickinson, J.M.; Gundermann, D.M.; Drummond, M.J.; Timmerman, K.L.;
Cope, M.B.; Mukherjea, R.; Jennings, K.; Volpi, E.; et al. Soy-dairy protein blend and whey protein ingestion
after resistance exercise increases amino acid transport and transporter expression in human skeletal muscle.
J. Appl. Physiol. 2014, 116, 1353–1364. [CrossRef] [PubMed]
23. Drummond, M.J.; Fry, C.S.; Glynn, E.L.; Timmerman, K.L.; Dickinson, J.M.;Walker, D.K.; Gundermann, D.M.; Volpi, E.; Rasmussen, B.B. Skeletal muscle amino acid transporter expression is increased in young and older adults following resistance exercise. J. Appl. Physiol. 2011, 111, 135–142. [CrossRef] [PubMed]
24. Dreyer, H.C.; Drummond, M.J.; Pennings, B.; Fujita, S.; Glynn, E.L.; Chinkes, D.L.; Dhanani, S.; Volpi, E.;
Rasmussen, B.B. Leucine-enriched essential amino acid and carbohydrate ingestion following resistance
exercise enhances mtor signaling and protein synthesis in human muscle. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab.
2008, 294, E392–E400. [CrossRef] [PubMed]
25. Bohe, J.; Low, J.F.;Wolfe, R.R.; Rennie, M.J. Latency and duration of stimulation of human muscle protein
synthesis during continuous infusion of amino acids. J. Physiol. 2001, 532, 575–579. [CrossRef] [PubMed]
26. Bohe, J.; Low, A.;Wolfe, R.R.; Rennie, M.J. Human muscle protein synthesis is modulated by extracellular,
not intramuscular amino acid availability: A dose-response study. J. Physiol. 2003, 552, 315–324. [CrossRef]
[PubMed]
27. Atherton, P.J.; Etheridge, T.; Watt, P.W.; Wilkinson, D.; Selby, A.; Rankin, D.; Smith, K.; Rennie, M.J. Muscle full effect after oral protein: Time-dependent concordance and discordance between human muscle protein synthesis and mtorc1 signaling. Am. J. Clin. Nutr. 2010, 92, 1080–1088. [CrossRef] [PubMed]
28. Volpi, E.; Kobayashi, H.; Sheffield-Moore, M.; Mittendorfer, B.;Wolfe, R.R. Essential amino acids are primarily responsible for the amino acid stimulation of muscle protein anabolism in healthy elderly adults. Am. J. Clin. Nutr. 2003, 78, 250–258. [CrossRef] [PubMed]
29. Anthony, J.C.; Lang, C.H.; Crozier, S.J.; Anthony, T.G.; MacLean, D.A.; Kimball, S.R.; Jefferson, L.S.
Contribution of insulin to the translational control of protein synthesis in skeletal muscle by leucine. Am. J.
Physiol. Endocrinol. Metab. 2002, 282, E1092–E1101. [CrossRef] [PubMed]
30. Crozier, S.J.; Kimball, S.R.; Emmert, S.W.; Anthony, J.C.; Jefferson, L.S. Oral leucine administration stimulates protein synthesis in rat skeletal muscle. J. Nutr. 2005, 135, 376–382. [CrossRef] [PubMed]
31. Norton, L.E.; Layman, D.K.; Bunpo, P.; Anthony, T.G.; Brana, D.V.; Garlick, P.J. The leucine content of a
complete meal directs peak activation but not duration of skeletal muscle protein synthesis and mammalian
target of rapamycin signaling in rats. J. Nutr. 2009, 139, 1103–1109. [CrossRef] [PubMed]
32. Churchward-Venne, T.A.; Breen, L.; Di Donato, D.M.; Hector, A.J.; Mitchell, C.J.; Moore, D.R.; Stellingwerff, T.; Breuille, D.; Offord, E.A.; Baker, S.K.; et al. Leucine supplementation of a low-protein mixed macronutrient beverage enhances myofibrillar protein synthesis in young men: A double-blind, randomized trial. Am. J. Clin. Nutr. 2014, 99, 276–286. [CrossRef] [PubMed]
33. Moore, D.R.; Churchward-Venne, T.A.; Witard, O.; Breen, L.; Burd, N.A.; Tipton, K.D.; Phillips, S.M. Protein ingestion to stimulate myofibrillar protein synthesis requires greater relative protein intakes in healthy older versus younger men. J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci. 2015, 70, 57–62. [CrossRef] [PubMed]
34. Churchward-Venne, T.A.; Burd, N.A.; Phillips, S.M. Nutritional regulation of muscle protein synthesis with
resistance exercise: Strategies to enhance anabolism. Nutr. Metab. 2012, 9, 40. [CrossRef] [PubMed]
35. Witard, O.C.; Jackman, S.R.; Breen, L.; Smith, K.; Selby, A.; Tipton, K.D. Myofibrillar muscle protein synthesis rates subsequent to a meal in response to increasing doses of whey protein at rest and after resistance exercise. Am. J. Clin. Nutr. 2014, 99, 86–95. [CrossRef] [PubMed]
36. Moore, D.R.; Robinson, M.J.; Fry, J.L.; Tang, J.E.; Glover, E.I.;Wilkinson, S.B.; Prior, T.; Tarnopolsky, M.A.; Phillips, S.M. Ingested protein dose response of muscle and albumin protein synthesis after resistance
exercise in young men. Am. J. Clin. Nutr. 2009, 89, 161–168. [CrossRef] [PubMed]
37. Areta, J.L.; Burke, L.M.; Ross, M.L.; Camera, D.M.; West, D.W.; Broad, E.M.; Jeacocke, N.A.; Moore, D.R.; Stellingwerff, T.; Phillips, S.M.; et al. Timing and distribution of protein ingestion during prolonged recovery from resistance exercise alters myofibrillar protein synthesis. J. Physiol. 2013, 591, 2319–2331.
38. Macnaughton, L.S.;Wardle, S.L.;Witard, O.C.; McGlory, C.; Hamilton, D.L.; Jeromson, S.; Lawrence, C.E.;
Wallis, G.A.; Tipton, K.D. The response of muscle protein synthesis following whole-body resistance exercise
is greater following 40 g than 20 g of ingested whey protein. Physiol. Rep. 2016, 4, e128932.
39. Groen, B.B.; Res, P.T.; Pennings, B.; Hertle, E.; Senden, J.M.; Saris, W.H.; van Loon, L.J.
Intragastric protein administration stimulates overnight muscle protein synthesis in elderly men. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2012, 302, E52–E60. [CrossRef] [PubMed]
40. Beelen, M.; Tieland, M.; Gijsen, A.P.; Vandereyt, H.; Kies, A.K.; Kuipers, H.; Saris,W.H.; Koopman, R.; van Loon, L.J. Coingestion of carbohydrate and protein hydrolysate stimulates muscle protein synthesis during
exercise in young men, with no further increase during subsequent overnight recovery. J. Nutr. 2008, 138,
2198–2204.
41. Res, P.T.; Groen, B.; Pennings, B.; Beelen, M.; Wallis, G.A.; Gijsen, A.P.; Senden, J.M.G.; van Loon, L.J. Protein ingestion before sleep improves postexercise overnight recovery. Med. Sci. Sports Exerc. 2012, 44, 1560–1569.
42. Holwerda, A.M.; Kouw, I.W.; Trommelen, J.; Halson, S.L.;Wodzig,W.K.; Verdijk, L.B.; van Loon, L.J. Physical activity performed in the evening increases the overnight muscle protein synthetic response to presleep
protein ingestion in older men. J. Nutr. 2016, 146, 1307–1314.
43. Trommelen, J.; Holwerda, A.M.; Kouw, I.W.; Langer, H.; Halson, S.L.; Rollo, I.; Verdijk, L.B.; van Loon, L.J. Resistance exercise augments postprandial overnight muscle protein synthesis rates. Med. Sci. Sports Exerc.
2016, 48, 2517–2525.
44. Snijders, T.; Res, P.T.; Smeets, J.S.; van Vliet, S.; van Kranenburg, J.; Maase, K.; Kies, A.K.; Verdijk, L.B.;
van Loon, L.J. Protein ingestion before sleep increases muscle mass and strength gains during prolonged
resistance-type exercise training in healthy young men. J. Nutr. 2015, 145, 1178–1184. [CrossRef] [PubMed]
45. Morton, R.W.; Murphy, K.T.; McKellar, S.R.; Schoenfeld, B.J.; Henselmans, M.; Helms, E.; Aragon, A.A.;
Devries, M.C.; Banfield, L.; Krieger, J.W.; et al. A systematic review, meta-analysis and meta-regression of
the effect of protein supplementation on resistance training-induced gains in muscle mass and strength in
healthy adults. Br. J. Sports Med. 2017. [CrossRef] [PubMed]
46. Cermak, N.M.; Res, P.T.; de Groot, L.C.; Saris,W.H.; van Loon, L.J. Protein supplementation augments the
adaptive response of skeletal muscle to resistance-type exercise training: A meta-analysis. Am. J. Clin. Nutr.
2012, 96, 1454–1464. [CrossRef] [PubMed]
47. Gibala, M.J.; MacDougall, J.D.; Tarnopolsky, M.A.; Stauber,W.T.; Elorriaga, A. Changes in human skeletal
muscle ultrastructure and force production after acute resistance exercise. J. Appl. Physiol. 1995, 78, 702–708.
48. Damas, F.; Phillips, S.M.; Libardi, C.A.; Vechin, F.C.; Lixandrao, M.E.; Jannig, P.R.; Costa, L.A.; Bacurau, A.V.; Snijders, T.; Parise, G.; et al. Resistance training-induced changes in integrated myofibrillar protein synthesis are related to hypertrophy only after attenuation of muscle damage. J. Physiol. 2016, 594, 5209–5222.
49. Hudson, M.B.; Hosick, P.A.; McCaulley, G.O.; Schrieber, L.; Wrieden, J.; McAnulty, S.R.; Triplett, N.T.;
McBride, J.M.; Quindry, J.C. The effect of resistance exercise on humoral markers of oxidative stress. Med. Sci.
Sports Exerc. 2008, 40, 542–548. [CrossRef] [PubMed]
50. Wolfe, R.R. Tracers in metabolic research: Radioisotope and stable isotope/mass spectrometry methods.
Lab. Res. Methods Biol. Med. 1984, 9, 1–287. [CrossRef] [PubMed]
51. Hartman, J.W.; Moore, D.R.; Phillips, S.M. Resistance training reduces whole-body protein turnover and
improves net protein retention in untrained young males. Appl. Physiol. Nutr. Metab. 2006, 31, 557–564.
52. Moore, D.R.; Del Bel, N.C.; Nizi, K.I.; Hartman, J.W.; Tang, J.E.; Armstrong, D.; Phillips, S.M. Resistance
training reduces fasted- and fed-state leucine turnover and increases dietary nitrogen retention in previously
untrained young men. J. Nutr. 2007, 137, 985–991. [CrossRef] [PubMed]
53. Tang, J.E.; Perco, J.G.; Moore, D.R.;Wilkinson, S.B.; Phillips, S.M. Resistance training alters the response of fed state mixed muscle protein synthesis in young men. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2008,
294, R172–R178. [CrossRef] [PubMed]
54. Azizbeigi, K.; Azarbayjani, M.A.; Peeri, M.; Agha-alinejad, H.; Stannard, S. The effect of progressive resistance training on oxidative stress and antioxidant enzyme activity in erythrocytes in untrained men. Int. J. Sport Nutr. Exerc. Metab. 2013, 23, 230–238. [CrossRef] [PubMed]
55. Deutz, N.E.; Wolfe, R.R. Is there a maximal anabolic response to protein intake with a meal? Clin. Nutr. 2013, 32, 309–313. [CrossRef] [PubMed]
56. Kim, I.Y.; Deutz, N.E.P.; Wolfe, R.R. Update on maximal anabolic response to dietary protein. Clin. Nutr. 2017.
57. Kimball, S.R.; Jurasinski, C.V.; Lawrence, J.C., Jr.; Jefferson, L.S. Insulin stimulates protein synthesis in
skeletal muscle by enhancing the association of eIF-4E and eIF-4G. Am. J. Physiol. 1997, 272, C754–C759.
58. Greenhaff, P.L.; Karagounis, L.G.; Peirce, N.; Simpson, E.J.; Hazell, M.; Layfield, R.;Wackerhage, H.; Smith, K.; Atherton, P.; Selby, A.; et al. Disassociation between the effects of amino acids and insulin on signaling, ubiquitin ligases, and protein turnover in human muscle. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2008, 295, E595–E604. [CrossRef] [PubMed]
59. Abdulla, H.; Smith, K.; Atherton, P.J.; Idris, I. Role of insulin in the regulation of human skeletal muscle
protein synthesis and breakdown: A systematic review and meta-analysis. Diabetologia 2016, 59, 44–55.
60. Wilkes, E.A.; Selby, A.L.; Atherton, P.J.; Patel, R.; Rankin, D.; Smith, K.; Rennie, M.J. Blunting of insulin
inhibition of proteolysis in legs of older subjects may contribute to age-related sarcopenia. Am. J. Clin. Nutr.
2009, 90, 1343–1350. [CrossRef] [PubMed]
61. Koopman, R.; Beelen, M.; Stellingwerff, T.; Pennings, B.; Saris,W.H.; Kies, A.K.; Kuipers, H.; van Loon, L.J. Coingestion of carbohydrate with protein does not further augment postexercise muscle protein synthesis.
Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2007, 293, E833–E842. [CrossRef] [PubMed]
62. Staples, A.W.; Burd, N.A.;West, D.W.; Currie, K.D.; Atherton, P.J.; Moore, D.R.; Rennie, M.J.; Macdonald, M.J.; Baker, S.K.; Phillips, S.M. Carbohydrate does not augment exercise-induced protein accretion versus protein alone. Med. Sci. Sports Exerc. 2011, 43, 1154–1161. [CrossRef] [PubMed]
63. Glynn, E.L.; Fry, C.S.; Timmerman, K.L.; Drummond, M.J.; Volpi, E.; Rasmussen, B.B. Addition of
carbohydrate or alanine to an essential amino acid mixture does not enhance human skeletal muscle
protein anabolism. J. Nutr. 2013, 143, 307–314. [CrossRef] [PubMed]
64. Gorissen, S.H.; Burd, N.A.; Hamer, H.M.; Gijsen, A.P.; Groen, B.B.; van Loon, L.J. Carbohydrate coingestion delays dietary protein digestion and absorption but does not modulate postprandial muscle protein accretion. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2014, 99, 2250–2258. [CrossRef] [PubMed]
65. Ivy, J.L.; Goforth, H.W., Jr.; Damon, B.M.; McCauley, T.R.; Parsons, E.C.; Price, T.B. Early postexercise muscle glycogen recovery is enhanced with a carbohydrate-protein supplement. J. Appl. Physiol. 2002, 93, 1337–1344.
66. Berardi, J.M.; Price, T.B.; Noreen, E.E.; Lemon, P.W. Postexercise muscle glycogen recovery enhanced with a carbohydrate-protein supplement. Med. Sci. Sports Exerc. 2006, 38, 1106–1113. [CrossRef] [PubMed]
67. Burke, L.M.; van Loon, L.J.C.; Hawley, J.A. Postexercise muscle glycogen resynthesis in humans.
J. Appl. Physiol. 2017, 122, 1055–1067. [CrossRef] [PubMed]
68. Kim, I.Y.; Schutzler, S.; Schrader, A.; Spencer, H.J.; Azhar, G.; Ferrando, A.A.; Wolfe, R.R. The anabolic
response to a meal containing different amounts of protein is not limited by the maximal stimulation of
protein synthesis in healthy young adults. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2016, 310, E73–E80.
69. Symons, T.B.; Sheffield-Moore, M.; Wolfe, R.R.; Paddon-Jones, D. A moderate serving of high-quality protein maximally stimulates skeletal muscle protein synthesis in young and elderly subjects. J. Am. Diet. Assoc.
2009, 109, 1582–1586. [CrossRef] [PubMed]
70. Long, C.L.; Birkhahn, R.H.; Geiger, J.W.; Blakemore, W.S. Contribution of skeletal muscle protein in elevated rates of whole body protein catabolism in trauma patients. Am. J. Clin. Nutr. 1981, 34, 1087–1093.
71. Kim, I.Y.; Schutzler, S.; Schrader, A.; Spencer, H.; Kortebein, P.; Deutz, N.E.; Wolfe, R.R.; Ferrando, A.A.
Quantity of dietary protein intake, but not pattern of intake, affects net protein balance primarily through
differences in protein synthesis in older adults. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2015, 308, E21–E28.
72. Masiero, E.; Agatea, L.; Mammucari, C.; Blaauw, B.; Loro, E.; Komatsu, M.; Metzger, D.; Reggiani, C.;
Schiaffino, S.; Sandri, M. Autophagy is required to maintain muscle mass. Cell Metab. 2009, 10, 507–515.
73. Castets, P.; Lin, S.; Rion, N.; Di Fulvio, S.; Romanino, K.; Guridi, M.; Frank, S.; Tintignac, L.A.; Sinnreich, M.; Ruegg, M.A. Sustained activation of mTORC1 in skeletal muscle inhibits constitutive and starvation-induced autophagy and causes a severe, late-onset myopathy. Cell Metab. 2013, 17, 731–744.
74. Kitajima, Y.; Tashiro, Y.; Suzuki, N.;Warita, H.; Kato, M.; Tateyama, M.; Ando, R.; Izumi, R.; Yamazaki, M.; Abe, M.; et al. Proteasome dysfunction induces muscle growth defects and protein aggregation. J. Cell Sci.
2014, 127, 5204–5217. [CrossRef] [PubMed]
75. Drummond, M.J.; Addison, O.; Brunker, L.; Hopkins, P.N.; McClain, D.A.; LaStayo, P.C.; Marcus, R.L.
Downregulation of E3 ubiquitin ligases and mitophagy-related genes in skeletal muscle of physically
inactive, frail older women: A cross-sectional comparison. J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci. 2014, 69,
1040–1048. [CrossRef] [PubMed]
76. Leger, B.; Cartoni, R.; Praz, M.; Lamon, S.; Deriaz, O.; Crettenand, A.; Gobelet, C.; Rohmer, P.;
Konzelmann, M.; Luthi, F.; et al. Akt signalling through GSK-3beta, mtor and foxo1 is involved in human
skeletal muscle hypertrophy and atrophy. J. Physiol. 2006, 576, 923–933. [CrossRef] [PubMed]
77. Dhurandhar, E.J.; Kaiser, K.A.; Dawson, J.A.; Alcorn, A.S.; Keating, K.D.; Allison, D.B. Predicting adult
weight change in the real world: A systematic review and meta-analysis accounting for compensatory
changes in energy intake or expenditure. Int. J. Obes. 2015, 39, 1181–1187. [CrossRef] [PubMed]
78. Magkos, F.; Fraterrigo, G.; Yoshino, J.; Luecking, C.; Kirbach, K.; Kelly, S.C.; de Las Fuentes, L.; He, S.;
Okunade, A.L.; Patterson, B.W.; et al. Effects of moderate and subsequent progressive weight loss on
metabolic function and adipose tissue biology in humans with obesity. Cell Metab. 2016, 23, 591–601.
79. Wolfe, R.R. The underappreciated role of muscle in health and disease. Am. J. Clin. Nutr. 2006, 84, 475–482.
80. Pasiakos, S.M.; Vislocky, L.M.; Carbone, J.W.; Altieri, N.; Konopelski, K.; Freake, H.C.; Anderson, J.M.;
Ferrando, A.A.; Wolfe, R.R.; Rodriguez, N.R. Acute energy deprivation affects skeletal muscle protein
synthesis and associated intracellular signaling proteins in physically active adults. J. Nutr. 2010, 140,
745–751. [CrossRef] [PubMed]
81. Areta, J.L.; Burke, L.M.; Camera, D.M.;West, D.W.; Crawshay, S.; Moore, D.R.; Stellingwerff, T.; Phillips, S.M.; Hawley, J.A.; Coffey, V.G. Reduced resting skeletal muscle protein synthesis is rescued by resistance exercise and protein ingestion following short-term energy deficit. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2014, 306, E989–E997. [CrossRef] [PubMed]
82. Villareal, D.T.; Smith, G.I.; Shah, K.; Mittendorfer, B. Effect of weight loss on the rate of muscle protein
synthesis during fasted and fed conditions in obese older adults. Obesity (Silver Spring) 2012, 20, 1780–1786.
83. Carbone, J.W.; Margolis, L.M.; McClung, J.P.; Cao, J.J.; Murphy, N.E.; Sauter, E.R.; Combs, G.F., Jr.; Young, A.J.; Pasiakos, S.M. Effects of energy deficit, dietary protein, and feeding on intracellular regulators of skeletal muscle proteolysis. FASEB J. 2013, 27, 5104–5111. [CrossRef] [PubMed]
84. Carbone, J.W.; Pasiakos, S.M.; Vislocky, L.M.; Anderson, J.M.; Rodriguez, N.R. Effects of short-term
energy deficit on muscle protein breakdown and intramuscular proteolysis in normal-weight young adults.
Appl. Physiol. Nutr. Metab. 2014, 39, 960–968. [CrossRef] [PubMed]
85. Hector, A.J.; McGlory, C.; Damas, F.; Mazara, N.; Baker, S.K.; Phillips, S.M. Pronounced energy restriction with elevated protein intake results in no change in proteolysis and reductions in skeletal muscle protein synthesis that are mitigated by resistance exercise. FASEB J. 2017. [CrossRef] [PubMed]
86. Peth, A.; Nathan, J.A.; Goldberg, A.L. The atp costs and time required to degrade ubiquitinated proteins by
the 26 s proteasome. J. Biol. Chem. 2013, 288, 29215–29222. [CrossRef] [PubMed]
87. Pasiakos, S.M.; Cao, J.J.; Margolis, L.M.; Sauter, E.R.; Whigham, L.D.; McClung, J.P.; Rood, J.C.; Carbone, J.W.; Combs, G.F., Jr.; Young, A.J. Effects of high-protein diets on fat-free mass and muscle protein synthesis following weight loss: A randomized controlled trial. FASEB J. 2013, 27, 3837–3847.
88. Longland, T.M.; Oikawa, S.Y.; Mitchell, C.J.; Devries, M.C.; Phillips, S.M. Higher compared with lower
dietary protein during an energy deficit combined with intense exercise promotes greater lean mass gain
and fat mass loss: A randomized trial. Am. J. Clin. Nutr. 2016, 103, 738–746. [CrossRef] [PubMed]
89. Helms, E.R.; Zinn, C.; Rowlands, D.S.; Brown, S.R. A systematic review of dietary protein during caloric restriction in resistance trained lean athletes: A case for higher intakes. Int. J. Sport Nutr. Exerc. Metab. 2014, 24, 127–138. [CrossRef] [PubMed]
90. Hector, A.; Phillips, S.M. Protein recommendations for weight loss in elite athletes: A focus on body
composition and performance. Int. J. Sport Nutr. Exerc. Metab. 2017. [CrossRef] [PubMed]
91. Helms, E.R.; Aragon, A.A.; Fitschen, P.J. Evidence-based recommendations for natural bodybuilding contest
preparation: Nutrition and supplementation. J. Int. Soc. Sports Nutr. 2014, 11, 20. [CrossRef] [PubMed]
92. Vandewater, K.; Vickers, Z. Higher-protein foods produce greater sensory-specific satiety. Physiol. Behav.
1996, 59, 579–583. [CrossRef]
93. Astrup, A. The satiating power of protein—A key to obesity prevention? Am. J. Clin. Nutr. 2005, 82, 1–2.
94. Veldhorst, M.A.; Nieuwenhuizen, A.G.; Hochstenbach-Waelen, A.; van Vught, A.J.; Westerterp, K.R.;
Engelen, M.P.; Brummer, R.J.; Deutz, N.E.; Westerterp-Plantenga, M.S. Dose-dependent satiating effect
of whey relative to casein or soy. Physiol. Behav. 2009, 96, 675–682. [CrossRef] [PubMed]
95. Gunnarsson, P.T.; Winzell, M.S.; Deacon, C.F.; Larsen, M.O.; Jelic, K.; Carr, R.D.; Ahren, B. Glucose-induced incretin hormone release and inactivation are differently modulated by oral fat and protein in mice. Endocrinology 2006, 147, 3173–3180. [CrossRef] [PubMed]
96. Hall, W.L.; Millward, D.J.; Long, S.J.; Morgan, L.M. Casein and whey exert different effects on plasma amino acid profiles, gastrointestinal hormone secretion and appetite. Br. J. Nutr. 2003, 89, 239–248.
97. Burton-Freeman, B.M. Glycomacropeptide (GMP) is not critical to whey-induced satiety, but may have a
unique role in energy intake regulation through cholecystokinin (CCK). Physiol. Behav. 2008, 93, 379–387.
98. Veldhorst, M.A.; Nieuwenhuizen, A.G.; Hochstenbach-Waelen, A.; Westerterp, K.R.; Engelen, M.P.;
Brummer, R.J.; Deutz, N.E.; Westerterp-Plantenga, M.S. Effects of complete whey-protein breakfasts versus
whey without GMP-breakfasts on energy intake and satiety. Appetite 2009, 52, 388–395. [CrossRef] [PubMed]
99. Acheson, K.J.; Blondel-Lubrano, A.; Oguey-Araymon, S.; Beaumont, M.; Emady-Azar, S.;
Ammon-Zufferey, C.; Monnard, I.; Pinaud, S.; Nielsen-Moennoz, C.; Bovetto, L. Protein choices
targeting thermogenesis and metabolism. Am. J. Clin. Nutr. 2011, 93, 525–534. [CrossRef] [PubMed]
100. Alfenas Rde, C.; Bressan, J.; Paiva, A.C. Effects of protein quality on appetite and energy metabolism in
normal weight subjects. Arq. Bras. Endocrinol. Metabol. 2010, 54, 45–51